В Муроме эпоха классицизма началась в XIX веке. Первой постройкой в этом стиле является Смоленская церковь.
Трапезная и колокольня, построенные в 1838 году, выполнены в других масштабах и несколько несоразмерны с основным объёмом церкви.
После падения шатра Козьмодемьянской церкви весной 1868 года сохранившиеся иконы и церковная утварь были перенесены в Смоленскую церковь, которая среди прихожан получила название Новой Козьмодемьянской. Это название ошибочно вошло в некоторые источники.
Благодаря удачному расположению на высотной точке берега реки и высокой колокольне церковь занимает важное место в завершении архитектурного ансамбля города. Колокольня Смоленской церкви (со шпилем и крестом) до сих пор является одной из самых высоких точек в городе.
В советское время храм был разорён. В 1977 году – отреставрирован, в нём более пятнадцати лет был выставочный зал, в котором проводились выставки изобразительного и прикладного искусства местных и приглашённых художников, детской художественной школы. Благодаря отличной акустике там же проводились концерты академического хора.
В 1995 году храм был передан церкви и возрождён.